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前作の主人公・円堂守ら率いる日本代表選手「イナズマジャパン」がFFI世界大会で優勝した10年後、松風天馬はそんな円堂らイナズマイレブンに憧れ、雷門中学校に入学し、雷門サッカー部に入部。しかし、サッカーは腐敗し、あの頃の熱いサッカーはどこにもなかった。突然、渦巻く暗雲に巻き込まれていく天馬たち。それが悲劇の始まりであった…
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ガイナックスによる人気ロボットアニメの劇場版「天元突破グレンラガン／紅蓮篇」に続く第2弾。大グレン団は螺旋族王四天王を撃破し、王都テッペリンにて螺旋王ロージェノムとの壮絶な一騎打ちを制したシモン。王都攻略後、瞬く間に文明を構築した人類だったが、宇宙にまでその手を伸ばしたとき、正体不明の敵が現れる……。
